มีอำนาจหน้าที่ดังต่อไปนี้
ฝ่ายบริหารงานทั่วไป
ฝ่ายวิศวกรรม
ฝ่ายปฏิบัติการ
ฝ่ายบริหารสะพานมิตรภาพ (เฉพาะแขวงทางหลวงที่มีสะพานมิตรภาพระหว่างประเทศ)
หมวดทางหลวง (เฉพาะแขวงทางหลวงที่มีหมวดทางหลวงเป็นหน่วยงานต่ำกว่าส่วนราชการที่มีฐานะเป็นกองหรือเทียบกอง 1 ระดับ)
บริหาร ควบคุม กำกับ ดูแล เส้นทางที่มีปริมาณจราจรสูงมาก และพื้นที่ที่มีลักษณะพิเศษ
วางแผนและดำเนินการควบคุมการปฏิบัติงานบำรุงรักษาทาง งานอํานวยความปลอดภัย งานก่อสร้างเพื่อให้สายทางอยู่ในสภาพตามมาตรฐานและข้อกำหนดของกรมทางหลวง
วางแผนและควบคุม ดูแลการใช้และการช่อมบำรุง เครื่องจักร ยานพาหนะ เครื่องมือ เครื่องใช้ต่าง ๆ ตลอดจนสำนักงาน บ้านพัก และอาคารต่าง ๆ ให้อยู่ในสภาพสมบูรณ์ และนำมาใช้ได้อย่างมีประสิทธิภาพและเหมาะสม
ตรวจตรา กำกับ ดูแล บังคับใช้กฎหมายว่าด้วยทางหลวง และกฎหมายอื่น ๆ ที่เกี่ยวข้อง เพื่อความเป็น ระเบียบเรียบร้อย และสนับสนุนการดำเนินการชั่งน้ำหนักยานพาหนะ
ดำเนินการเกี่ยวกับการอํานวยความปลอดภัยในเขตทางหลวง โดยยกระดับความปลอดภัย และแก้ไข ปรับปรุงจุดอันตรายบนทางหลวง เพื่อเพิ่มประสิทธิภาพทางหลวง
ดูแล รักษา ปรับปรุง ภูมิทัศน์ในเขตทางที่รับผิดชอบให้มีความสวยงาม และปลอดภัยในการใช้งาน
ควบคุม ดูแลเขตทางหลวง และทรัพย์สินของกรมทางหลวง โดยป้องกันไม่ให้มีการรุกล้ำเขตทางหลวงหรือการดำเนินการใด ๆ ในเขตทางหลวง โดยมิได้รับอนุญาต
ตรวจสอบและควบคุมการขออนุญาตใด ๆ ในพื้นที่ที่รับผิดชอบในเขตทางหลวง
รวบรวม และรายงานผลการปฏิบัติงาน และสถิติต่าง ๆ ตามที่ได้รับมอบหมาย ตลอดจนการรายงานน้ำท่วม อุบัติเหตุ และเหตุการณ์ฉุกเฉินที่เกิดขึ้นบนทางหลวง
ชี้แจง ประชาสัมพันธ์ให้หน่วยงานต่าง ๆ รวมถึงการดำเนินการเกี่ยวกับการมีส่วนร่วมของประชาชนในพื้นที่ที่มีโครงการก่อสร้าง บูรณะและบำรุงรักษาทางหลวง
บูรณาการการทำงานกับหน่วยงานที่เกี่ยวข้องในพื้นที่
เร่งรัด ติดตาม แก้ไขปัญหา รายงานผลการปฏิบัติงาน และเสนอความเห็น ข้อเท็จจริงเกี่ยวกับการดำเนินการใด ๆ ในเขตทางหลวงไปยังหน่วยงานที่เกี่ยวข้อง